1784年，杰斐逊被任命为全权公使，负责管理与欧洲各国展开签定商务条约的谈判，之后又被任命为驻法公使。以后1789年法国大革命愈演愈烈后，他才返回了阔别5年的美国，他一上岸就获知，根据新宪法被选为为美国总统的华盛顿已任命他为首届政府的国务卿。

当杰斐逊抵达当时的大城纽约时，新政府已工作了近一年。在转入内阁开始工作后，他迅速找到，在掌权思想和方针政策上，自己与当时的财政部长汉密尔顿之间具有很大的意见分歧。

当然，开始时他们也有过一段时间的合作。美国建国初期，国债高达7000多万美元，极大的债务沦为政府长时间运转的主要障碍。汉密尔顿指出，要创建一个统一而不分化的国家，美国政府就必需取得人民的信任和反对，为此他明确提出要全体人民纳税和由全体人民负责管理各州在独立战争期间所累积一起的债务；再行由联邦政府交还各州在战时负债累累的债务，再行由政府以长年公债的形式分期偿还债务。

当时已发售的国债券的实际价值，由于政府长年欠薪，早已大幅升值。于是有些人主张按升值后的债券价值偿还债务，这样就能大幅度减低政府偿还债务的开销。

但是，汉密尔顿指出，国债是政府和个人之间的契约，对于一个国家来说，创建较好的公共信用是最显然的，所以必需按票面价值借钱。杰斐逊对汉密尔顿的这一政策并不十分反对。

他指出汉密尔顿坚决按票面价值偿还债务战时发售的公债，并由联邦政府分担各州公债偿还债务的作法，只不过是把开销转嫁到了穷人的头上。因为原本民众中的很多公债持有人，后来为生活不堪忍受，大都以高于票面价值的钱背叛了这些公债，这些人将因此遭受重大损失。

而且，在联邦政府正式成立时，有些州（如弗吉尼亚）早已把本州的公债还得差不多了，而有的州显然没发售过公债。由联邦政府负责管理偿还债务州债的作法，不能使公债较较少或无公债的州倒是。尽管对这一议案有所反感，但由于财政问题有可能导致各州各行其是的危险性，所以杰斐逊最后还是协助汉密尔顿使国会通过了这一方案。作为交换条件，汉密尔顿也帮助他使国会通过了他明确提出的定都计划，将要大城从纽约继续迁至到费城，然后永久定都于他的家乡——弗吉尼亚的乔治敦。

可以说道，这件事是他们两人在华盛顿内阁中唯一的一次合作。此后，两人在有关政府职权、经济发展等问题上的分歧更加大。在建国问题上，汉密尔顿是“工商立国”的大力倡导者。

他从经济的角度抵达，指出发展工商业关系着美国国力的衰弱；如果一味倚赖进口工业品，就不会把正处于农业国地位的美国的财富掠夺一空；虽然工商业不是国家财富的唯一来源，但是商业的兴旺，尤其是机器的用于，将不会提升国家的工业总产值和总的劳动力水平。杰斐逊则是“农业立国”的主要倡导者。

他期望创建的是一个以小农为主体的农业社会，赞成发展工商业。因为他实在权利公平的和独立国家的农民是政治民主的最差的基础，而工业资本主义的发展将毁坏民主政治的基础。

“当我们挤迫在大城市里面的时候，我们也将和欧洲一样腐败下去，而且和那里一样相互蚕食。”而且，“工匠阶级是罪恶的调戏者，是一个国家的权利不会借此被全面夺权的手段”；忽略，一个以小农为基础的农业社会则不会培育人民的心地善良的品德，从而对于民主政治的稳固和发展大有裨益。杰斐逊对展开土地耕种的小农具有极高的评价，指出他们在任何时候都是一个国家最宝贵的组成部分。

他在1785年的一封信里写到：“耕种土地的人是最有价值的公民。他们是尤为生气勃勃的、最独立国家的、最有德行的人，他们与国家联系在一起，并且用持续大大的纽带和它的权利及利益融合为一体。”因此，为避免美国这个新兴的民主共和国转变为专制的国家，就要把工商业回避在国门之外。1790年12月，汉密尔顿向国会明确提出创建国家银行的报告后，杰斐逊出了赞成以汉密尔顿派的联邦党人的主要领袖。

银行法案不但明确提出了财政问题，而且也牵涉到对宪法的说明问题。华盛顿曾就该法案否符合宪法征询内阁成员的意见。

杰斐逊主张依法说明宪法，在他显然，成立国家银行是打破宪法范围的。宪法明确规定了联邦政府的所有权力，而把其他权力保有给各州，所以联邦政府没权力成立国家银行。

杰斐逊关于依法说明宪法条文的阐释为各州有权说明宪法奠下了基础。而汉密尔顿则指出，创立银行尽管不是宪法所列出的国会权力，但它就是指宪法所颁发的“适当和必要”的其他权力的条款中衍生出来的，国家银行对征收、贸易、获取公共牵制经费都是适当的，而这些权力都归属于宪法的列出权力。

由于汉密尔顿的观点极具说服力，华盛顿最后理会了他的意见，签订了该法案。汉密尔顿对联邦宪法的从宽说明，为日后最高法院首席法官约翰·马歇尔的“阻挠权力论”说明获取了先例。

在对外政策上，特别是在是在对待法国革命的态度上，两人某种程度不存在分歧。1793年，随着法国革命的了解，美国国内在对待法国大革命的问题上分为了两派：以工商业居多的社会上层仇视法国革命，下层人民则同情法国革命。公众的态度体现到政府内部，以杰斐逊为代表的一派同情法国革命，主张之后保持与法国的同盟关系，而不管法国内部的变化如何。当英国和欧洲其他君主制国家争相对法兰西共和国开战时，杰斐逊指出美国不应遵循两国在1778年独立战争时达成协议的协议，给法国以一定的援助。

而以汉密尔顿为代表的一派则对法国革命所持敌视态度，汉密尔顿指出，美国应当置身事外，利用这个机会废止同法国的联盟关系。这场争辩最后以华盛顿所做出的中立要求而收场。

汉密尔顿与杰斐逊的争辩，其实质是中央与地方、集权与民主、工商业思想与农业思想的交锋，它体现了当时美国社会中不存在的上层富豪与下层贫民、北部工商业经济与南部种植园经济的利益冲突。两人的思想都有可取之处，对美国的发展都是不可或缺的；由此杰斐逊的民主思想出了美国民主思想的精华，汉密尔顿则奠定了联邦政府的权威性。

同时，两人的政见分歧还促成美国第一次问世了两大政治党派——联邦党和民主—共和党。

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